В 846 году храм подвергся разграблению арабскими пиратами. Это событие заставило папу Льва IV возвести оборонительную стену, окружающую базилику и соседние здания. Позднее эту идею переняли для Ватикана – папского города-государства.

К началу XVI века базилика очень обветшала, и было решено, что ее реставрация – дело слишком затратное и неоправданное. Несмотря на недовольство горожан, папа Юлий II приказал разрушить базилику и возвести на ее месте новую церковь. Автором проекта стал Донато Браманте. Новый собор строили больше века, а руководили возведением многие великие мастера, среди которых можно выделить Рафаэля и Микеланджело.

В начале XVII века строительство проходило под контролем архитектора Карло Мадерно, который с согласия Павла V внес кардинальные изменения в конструкцию храма, заменив в плане форму строения с греческого креста на латинский. Подобный шаг позволил увеличить вместимость Собора Святого Петра.

Над могилой апостола, размещенной в центре храма, расположен главный алтарь. Он находится под куполом, который был спроектирован Микеланджело. Позади можно увидеть трон из слоновой кости и дерева. Считается, что на этом троне восседал Святой Петр, будучи папой Римским. Собор выполнен в стиле барокко, автором большинства деталей является Лоренцо Бернини.

В подземелье собора хоронят римских пап. Последнее захоронение произошло в 2005 году, когда умер Иоанн Павел II. Всего же в Соборе Святого Петра нашли последнее пристанище 148 пап.